Воробьи белогорлые с неопределённым полом

Птица, разрушившая бинарность. Дворовый воробей предлагает новый взгляд на природу полов.

Белогорлый воробей

Весна пришла на двор. Вы наблюдаете за парой маленьких бурых певчих птичек, порхающих туда-сюда, — их белые горлышки вспыхивают на солнце. У одной из птиц на макушке красуются поразительные черно-белые полосы, и время от времени она заливисто выводит свою песню: «Олд Сэм Пибоди, Пибоди, Пибоди». Её партнёр выглядит скромнее: голова украшена палевыми и серыми пестринами, а по белому горлу рассыпаны бурые штрихи. Зная расхожее правило о певчих птицах — мол, самцы у них броские хвастуны, а самки более маскировочные и тихие, — вы решаете назвать певца с ярким оперением Ромео, а его более незаметную спутницу — Джульеттой.

Но позже в тот же день вы замечаете Джульетту, взгромоздившуюся на забор и распевающую во весь голос. Песня Джульетты даже громче и затейливее, чем у Ромео. Вы недоумеваете: «Разве самки птиц поют?» А затем видите, как Ромео приносит веточку к их гнезду, спрятанному под кустом. Ваш полевой определитель сообщает, что у этого вида гнездо строит самка, причём в одиночку. Что вообще происходит?

Оказывается, когда вы окрестили их Ромео и Джульеттой, вы совершили ту же ошибку, что и художник-натуралист XIX века Джон Одюбон: в своей акварели он пометил яркого члена пары как «самца», а невзрачного — как «самку». Ромео, возможно, и выглядит самцом — даже для такого знатока птиц, как Одюбон, — но именно он будет строить гнездо и откладывать туда яйца. А Джульетта, которая может выглядеть как самка, имеет семенники и будет защищать территорию пары песней — как сольно, так и дуэтом с Ромео, который тоже поёт.

Художник и натуралист XIX века Джон Одюбон ошибочно считал, что белополосые варианты белогорлого воробья — это всегда самцы, а рыжеполосые — всегда самки

Джульетта и Ромео — это белогорлые воробьи (Zonotrichia albicollis). На первый взгляд представители этого вида певчих птиц могут показаться довольно заурядными. Как и у многих других певчих птиц, у каждой гнездящейся пары этих воробьев одна особь обладает более броским оперением — то есть выглядит так, как мы традиционно привыкли ожидать от самца певчей птицы. Вторая птица в паре выглядит скорее как самка — с более тусклым нарядом.

Однако при ближайшем рассмотрении белогорлые воробьи оказываются поразительными созданиями. Если бы мы предположили, что более яркая птица в каждой паре — это самец, то оказались бы правы лишь в половине случаев. Примерно в 50% пар белогорлых воробьев у яркой птицы есть семенники, а у тусклой — яичники, что соответствует типичной для певчих птиц схеме. Но в остальных парах особь с более броским оперением обладает яичниками, а у более блеклой птицы — семенники.

Исследователи ещё с 1960-х годов знают, что белогорлые воробьи представлены двумя цветовыми формами: яркая «белополосая морфа» и более простенькая «рыжеполосая морфа». И хотя морфа не имеет отношения к полу — птицы каждой морфы с равной вероятностью могут иметь яичники или семенники, — при выборе партнёра воробьи все равно обращают на неё внимание. Независимо от того, самец это или самка, рыжеполосые птицы почти всегда выбирают белополосых партнеров, и наоборот. Таким образом, каждая птица выбирает себе пару лишь из четверти всей популяции; если вы рыжеполосая самка и хотите завести птенцов, самец той же морфы вам категорически не подойдёт. Вам нужен самец с белыми полосами на голове.

У белогорлых воробьёв поют как яркие белополосые птицы, так и невзрачные рыжеполосые. На фото — белополосый

Эта любопытная и сложная ситуация принесла виду прозвище «птица с четырьмя полами». Однако, внесём ясность: у белогорлых воробьев нет четырёх разных типов гонад. Как и у прочих птиц, каждая особь обычно имеет либо два семенника, производящих сперму, либо один яичник, производящий яйцеклетки. Тем не менее, как показали недавние исследования, этому виду есть чему нас научить касательно природы половой изменчивости — тому, как на поведение, связанное с полом, влияют гены, сложной структуре связанных с полом хромосом и самой эволюции полового размножения. Что особенно важно, этот вид бросает вызов привычке сводить дивное разнообразие природы к двум категориям — самцам и самкам.

Рыжеполосый белогорлый воробей

Я посвятил последние 25 лет изучению этого увлекательного вида, пытаясь понять, как социальное поведение и структура геномов могут влиять на эволюцию друг друга. Белогорлые воробьи — особенно удачная модель для этой линии исследований, потому что категории пола и морфы связаны с особыми хромосомами. Половые хромосомы, которые у птиц обозначаются как Z и W, влияют на то, разовьются ли из зачаточных гонад яичники или семенники. Птицы, обладающие как Z, так и W, обычно развивают яичник, тогда как птицы с двумя копиями Z развивают семенники. Цветовая морфа связана с другой хромосомой — хромосомой номер 2. Подобно половым хромосомам, хромосома 2 у белогорлых воробьев существует в двух версиях. Первая, которую мы назовём стандартной, была секвенирована учёными первой. Другая — перестроенная версия, которая содержит «суперген» — технически это совокупность генов, связанных вместе. Независимо от пола, птицы, имеющие копию супергена, становятся белополосыми; птицы только со стандартной хромосомой становятся рыжеполосыми.

Хотя цветовые морфы белогорлых воробьев, строго говоря, не являются полами, стандартная и несущая суперген версии хромосомы 2 имеют общие черты с половыми хромосомами человека X и Y соответственно. В типичной гнездящейся паре одна птица имеет две копии стандартной версии — аналог генотипа XX у человека. У другой птицы одна копия стандартной версии и одна — супергена, аналог генотипа XY. Подобно тому, как люди с двумя Y-хромосомами крайне редки, число белогорлых воробьев с двумя копиями супергена исчезающе мало. Почти все птицы белополосой морфы имеют одну стандартную версию хромосомы 2 для передачи потомству и одну версию с супергеном. В результате половина потомства каждой пары унаследует суперген, а половина — нет.

Несущая суперген версия хромосомы 2 напоминает Y-хромосому млекопитающих и в других отношениях. Чтобы понять сходство, давайте рассмотрим, как она возникла. Генетик Джеймс У. Томас, работавший тогда в Университете Эмори, и его лаборатория показали, что сам суперген состоит из нескольких инверсий — обширных участков ДНК, которые давным-давно перевернулись на 180 градусов относительно стандартной последовательности. Перестроенный регион на хромосоме 2 белогорлых воробьев настолько велик, что две разные версии не могут аккуратно выстроиться рядом и обменяться генами — этот процесс называется рекомбинацией. Вообще говоря, несовпадение последовательностей — не такая уж большая беда, пока рядом есть другая копия той же версии хромосомы, с которой можно выстроиться и обменяться генами. Но для версии хромосомы 2 с супергеном такой пары обычно нет. Как и в случае Y-хромосомы млекопитающих, особи с супергенной хромосомой обычно обладают только одной её копией. Таким образом, если у рыжеполосых птиц две копии стандартной версии хромосомы 2 могут свободно рекомбинировать друг с другом, то у белополосых птиц супергенная версия хромосомы остаётся в одиночестве, неспособная рекомбинировать с партнером.

Эта изоляция привела к тому, что последовательности генов внутри супергена стали медленно отличаться от соответствующей последовательности на стандартной версии, со временем делаясь все менее и менее на неё похожими. Уход от рекомбинации также привёл к тому, что гены внутри супергена оказались сцеплены вместе, а это означает, что каждая белополосая птица наследует крупный блок все сильнее дифференцирующихся генов. Для этих воробьев дифференцированные гены оборачиваются различиями в оперении и поведении.

Эволюционные изменения, происходящие в хромосоме 2 белогорлых воробьев, в общих чертах повторяют классическую теорию эволюции половых хромосом. В случае X- и Y-хромосом у млекопитающих предполагается, что подавление рекомбинации вызывает прогрессирующую потерю функций генов и даже потерю целых генов. Со временем Y-хромосома деградировала настолько, что имеет лишь небольшое число общих генов с X-хромосомой. Тот же сценарий разыгрался для половых хромосом у самых разных видов, включая других млекопитающих, птиц и множество насекомых: хромосома, связанная с развитием либо семенников, либо яичников, перестала рекомбинировать со своим бывшим партнером и существенно дифференцировалась. Несущая суперген хромосома 2 белогорлых воробьев, похоже, находится в точно такой же ситуации. Чтобы детальнее исследовать эти параллели, мы поработали с исследователями из Технологического института Джорджии под руководством Суджин В. Йи. Наше исследование показало, что суперген демонстрирует лишь минимальные признаки дегенерации. Следовательно, хотя хромосома с супергеном, возможно, во многом и воспроизводит эволюцию системы, напоминающей половые хромосомы, мы не видим явных свидетельств того, что она в скором времени закончит свою жизнь такой же маленькой, как Y-хромосома.

Хромосома 2 белогорлого воробья напоминает систему XY млекопитающих и по своим последствиям для поведения. Птицы с версией супергена — то есть белополосые — в среднем более энергично защищают свои гнездовые территории, чем их рыжеполосые сородичи, которые проводят больше времени, принося корм потомству в гнезде. Иными словами, поведение, которое мы привыкли ассоциировать с Y-хромосомой у млекопитающих — а именно приоритет территориальной агрессии над родительской заботой, — оказалось связанным с супергеном, хотя тот и не находится на половой хромосоме. Эти поведенческие черты отделились от гонад.

Подобное разделение делает этот вид особенно ценным для понимания эволюции признаков, связанных с полом, и того, до какой степени любую особь можно считать принадлежащей к тому или иному полу. У белогорлых воробьев мы видим, как «маскулинные» и «феминные» черты распределяются образом, явно ортогональным гонадному полу. Белополосые птицы с яичниками ведут себя более маскулинно, чем мы привыкли ожидать от самок певчих птиц, а рыжеполосые птицы с семенниками выглядят и ведут себя относительно феминно. Поскольку поведенческие различия между морфами можно приписать генетической последовательности, не связанной с полом или половыми хромосомами, суперген становится важным инструментом для выявления вариантов генов, склоняющих воробья в том или ином поведенческом направлении, независимо от того, какие у него гонады.

Генетик XX века Феодосий Добжанский, однажды заметивший: «Ничто в биологии не имеет смысла, кроме как в свете эволюции», — предполагал, что инверсии адаптивны, потому что они захватывают и связывают вместе варианты генов, дающие коллективное преимущество при совместном наследовании. Инверсии, составляющие суперген белогорлого воробья, захватили около 1000 генов, которые медленно дифференцируются от стандартных версий, — несомненно, богатый источник возможностей для коадаптации.

В моей лаборатории в Университете Эмори мы занялись поиском вариантов генов внутри супергена, которые сдвигают поведение бело- и рыжеполосых воробьев в маскулинном и феминном направлениях соответственно. Мы знали, что циркулирующие уровни стероидных гормонов — а именно тестостерона у самцов и эстрадиола у самок — выше у белополосых птиц, чем у рыжеполосых. Однако это различие морф по уровню гормонов не объясняет различий в их поведении. Когда мы экспериментально выравнивали уровни стероидных гормонов между морфами, белополосые птицы по-прежнему оставались более агрессивными, несмотря на идентичный с рыжеполосыми гормональный фон. Возможно, белополосые птицы просто более чувствительны к собственным циркулирующим стероидам. Если так, задались мы вопросом, то какова биологическая основа этой чувствительности?

Чтобы ответить на этот вопрос, мы с Брентом М. Хортоном возглавили команду, применив нейронаучный подход. Мы рассудили, что повышенная чувствительность к стероидным гормонам у белополосых птиц может проистекать из более высокого уровня рецепторов этих гормонов в их мозге. Так и оказалось: в участке мозга, связанном с репродуктивным поведением, у белополосых птиц наблюдается необычайно высокая активность гена, кодирующего рецептор стероидного гормона, важный для территориальной агрессии. Этот ген, названный ESR1, расположен внутри того региона хромосомы 2, который соответствует месту инверсий. В ходе эволюции вариант ESR1 внутри супергена генетически разошёлся со своим аналогом на стандартной хромосоме. Это генетическое расхождение повысило активность варианта супергена, так что у белополосых птиц уровень этого рецептора в данной области мозга выше, чем у рыжеполосых. Более того, чем активнее вариант ESR1 супергена по сравнению со стандартным вариантом, тем агрессивнее птица. У нас появилось «дымящееся ружье» — решающая улика.

Чтобы окончательно доказать, что этот рецептор играет причинную роль в агрессии белополосой морфы, Дженнифер Р. Мерритт, в то время аспирантка Университета Эмори, возглавила работу по экспериментальному манипулированию молекулярными продуктами гена ESR1. Мы предположили, что если белополосые птицы более агрессивны из-за повышенного уровня гормонального рецептора, то различие в агрессии между морфами должно исчезнуть, если мы экспериментально снизим производство этого рецептора у белополосых птиц до уровня рыжеполосых в интересующей нас области мозга. Как мы и предсказывали, белополосые птицы с пониженным уровнем рецептора проявляли не больше агрессии, чем рыжеполосые. Другими словами, нам удалось изменить их поведение с белополосого на рыжеполосое, воздействуя на активность одного-единственного гена.

Сколь бы волнующей ни была эта находка, мы не питали иллюзий, что агрессивное поведение белополосой морфы можно объяснить лишь одним геном. Мы верили, как поверил бы Добжанский, что на поведение влияют многочисленные, коадаптированные гены внутри супергена. Наш анализ всех генов в супергене, проведённый под руководством исследователя из Эмори Венди М. Зинзов-Крамер, показал, что ESR1 является частью крупной сети генов внутри супергена, предсказывающих территориальную агрессию. Возможно, эти гены каким-то образом действуют сообща, изменяя и оперение, и поведение.

Вооружённые знанием о том, что соседи влиятельных генов могут иметь смежные функции, мы обратили внимание на ген, практически примыкающий к ESR1 внутри супергена. Этот ген, известный как VIP, широко активен в мозге и влияет на разнообразные формы социального поведения у позвоночных. У певчих птиц он стимулирует агрессию, будучи активирован в одной части мозга, и родительское поведение — в другой. Поскольку именно эти типы поведения различаются между морфами белогорлых воробьев, данный ген стал главным кандидатом для дальнейшего изучения.

Хортон и его команда показали, что в области мозга, где VIP связан с агрессией, активность гена VIP выше у белополосой морфы. В области мозга, связанной с родительским поведением, его активность выше у рыжеполосой морфы. Поскольку белополосые птицы более агрессивны, а рыжеполосые — более заботливые родители, эта находка убедительно указывала на роль VIP в поведенческих различиях. Но как один и тот же вариант гена может быть повышенно активен в одной области мозга и снижен в другой?

Группа под руководством Маккензи Р. Причард, в то время аспирантки из Эмори, нашла важную зацепку. Вариант VIP внутри супергена отличается от стандартной версии не только генетически, но и ещё одним важным способом. ДНК может быть помечена химическими маркерами, не являющимися частью генной последовательности, — они прикрепляются к ней эпигенетически и способны заставить ген замолчать. В области мозга, где VIP способствует агрессии, эти метки на супергенном варианте VIP значительно снижены. Хотя мы до конца не понимаем механизмы, регулирующие эти метки, их удаление с супергена, вероятно, позволяет пептиду, кодируемому VIP, вырабатываться на более высоких уровнях в этой мозговой области у белополосых птиц. Иная картина наблюдается в зоне мозга, связанной с родительским поведением, где относительная активность супергенного варианта VIP значительно ниже.

Эти открытия воодушевляют, потому что показывают: выработка пептида VIP регулируется по-разному в каждой из двух мозговых областей таким образом, чтобы быть адаптивной для каждой морфы. В участке мозга, где VIP способствует агрессии, с супергенной версии гена сняты тормоза. Возникающая в результате более высокая активность, возможно, позволяет белополосым птицам производить больше пептида VIP там, где он нужен для агрессии. В области, где VIP стимулирует родительское поведение, на суперген наложены несколько более сильные ограничения, что может снижать выработку VIP в этой зоне у белополосых птиц и делать их менее склонными к заботе о потомстве.

Значимо ли, что два супергенных варианта ESR1 и VIP находятся так близко друг к другу внутри супергена? Коадаптированы ли они на молекулярном уровне? Мы пока не знаем. Даже если продукты этих генов не взаимодействуют напрямую, оба вносят вклад в один и тот же агрессивный, белополосый фенотип. Добжанский мог бы возразить, что одна лишь эта общая функция делает их сцепление адаптивным. С течением эволюционного времени суперген, вероятно, будет накапливать все больше вариантов генов и эпигенетических меток, дополняющих агрессивный фенотип, что согласуется с теорией эволюции хромосом, связанных с полом.

Белогорлые воробьи демонстрируют, что признаки, обычно ассоциируемые нами с полом, могут находиться под влиянием генов, не расположенных на половых хромосомах. У этого вида некоторые из этих генов сцеплены друг с другом и с очевидным, связанным с полом фенотипом, что делает эти ассоциации удобными для изучения. Однако диссоциация связанных с полом генов и половых хромосом совсем не исключительна. У всех видов, размножающихся половым путём, включая человека, большинство генов, вносящих вклад в половую вариацию, не имеют известной привязки к какой-либо конкретной геномной архитектуре. Даже гены, участвующие в развитии гонад и синтезе гормонов, можно найти практически на любой хромосоме; они разбросаны по всему геному, который свободно рекомбинирует. Каждая особь наследует новую комбинацию генетического и эпигенетического материала, порождая разнообразие, которое не поддаётся бинарным категориям.

У большинства видов, размножающихся половым путём, для создания эмбриона нужны две гаметы: одна яйцеклетка и один сперматозоид. Эта бинарность очевидна. Однако бинарность «яйцеклетка — сперматозоид» не переносится на последующее развитие этого эмбриона в тело, наделённое полом и связанным с полом поведением. Это развитие концептуально отделено и во многих отношениях решительно небинарно. Чтобы понять почему, давайте рассмотрим теоретическую эволюционную функцию полового размножения.

Биологи долгое время утверждали, что генетическая функция пола — то есть смешивание геномов при производстве потомства — заключается в создании комбинаций генов, способных дать преимущества в непредсказуемой будущей среде. Половое размножение ускоряет появление новых комбинаций, и это означает, что выгодные сочетания закрепляются гораздо быстрее, чем если бы мы просто клонировали себя и ждали, пока гены случайным образом мутируют в более полезные формы. Иными словами, весь смысл существования полов — в порождении разнообразия. Каждый новый организм обладает геномом, никогда не существовавшим ранее и непохожим на геномы родителей.

По причинам, до сих пор остающимся загадочными для учёных, самые разнообразные черты — это те, что связаны с самим размножением. Помимо белогорлых воробьев, разнообразие половых фенотипов среди видов обширно и впечатляюще. Даже при том, что эмбрионы почти у любого вида, размножающегося половым путём, обычно создаются из одной яйцеклетки и одного сперматозоида, развитие половых тел характеризуется глубокой гибкостью и пластичностью. Многие рыбы меняют производство гамет с яйцеклеток на сперматозоиды или наоборот; некоторые черви производят и то, и другое одновременно; некоторые виды ящериц не производят сперматозоидов вовсе. У многих рептилий то, разовьются ли у эмбриона яичники или семенники, определяется температурой, при которой инкубируются яйца, а не генетическим кодом. Мир природы — это парад гетерогенности половых форм и функций.

До недавнего времени такие виды, как меняющие пол рыбы, полностью самковые ящерицы и белогорлые воробьи с их «четырьмя полами», рассматривались как курьёзы — необычные организмы, которые, казалось, нарушают правила. Но этот взгляд стремительно меняется. Новые инструменты для изучения процессов, лежащих в основе полового развития, ставят под вопрос сами правила. Мы узнаём, что молекулярные пути, направляющие тело на развитие яичников, семенников или других связанных с полом черт, эволюционно нестабильны и зыбки. Гены и белки, участвующие в формировании гонад, не одинаковы у разных видов, даже у близкородственных. Эти пути не слишком консервативны, и это наводит на мысль, что они остаются гибкими по веской причине.

Развитие признаков, связанных с полом, поразительно разнообразно не только между видами, но и внутри них. Каждая особь, будь то воробей или человек, обладает маскулинными и феминными характеристиками. Это разнообразие затемняется, когда мы объединяем индивидов в две категории и рассматриваем каждую как однородную группу. Сравнивая категории «женский» и «мужской», мы часто сообщаем о «половых различиях» — бинарный результат, неизбежный при бинарном подходе. Такой подход не признаёт глубокого пересечения между полами почти по любому показателю.

Белогорлые воробьи помогают нам заглянуть за рамки половой бинарности, заставляя признать источники изменчивости, отличные от пола, который в действительности для многих видов является лишь небольшим вкладом в общую вариативность. Разнообразие и пластичность фенотипического выражения — это норма, особенно для признаков, коррелирующих с полом. Связанные с полом черты попросту не являются жёстко прошитыми. Эволюционные биологи полагают, что эта пластичность — как и ослепительное разнообразие молекулярных путей определения пола — может быть адаптивной в меняющихся условиях среды. Особи, сохраняющие максимальную гибкость в выражении связанных с полом черт, лучше приспособлены к быстрой адаптации к переменчивой среде, а в некоторых случаях могут даже обладать способностью менять свой пол.

Половое размножение по самой своей природе порождает разнообразие. Различные пути, по которым тела развиваются как мужские, женские, оба сразу или ни те, ни другие, возможно, столь же многочисленны, как и сами виды. Геномы текучи, постоянно меняются и эволюционируют. Последовательности генов связываются и разделяются в бесконечном танце. Окружающая среда также непрестанно меняется, направляя развитие непредсказуемыми и порой разрушительными способами. Каждый вновь возникший путь развития полового тела запускает новый, порождающий процесс, дающий начало ещё более новым маршрутам. Глядя с этой точки зрения, становится ясно, что половое разнообразие внутри вида — это эволюционная адаптация: не ошибка, а особенность. Как и наши дворовые воробьи Ромео и Джульетта, каждый из нас выражает свой собственный уникальный фенотип — именно так, как и задумано природой.

Необычная стратегия спаривания

Необычная стратегия размножения белогорлых воробьёв

Белогорлые воробьи представлены двумя формами: белополосой и рыжеполосой морфами. Птицы каждой морфы с равной вероятностью имеют яичники или семенники. При выборе партнера птицы обращают внимание как на пол, так и на морфу, каждая из которых связана с особыми хромосомами. Половые хромосомы — это «Z» и «W». Птицы с Z и W обычно развивают яичник, тогда как птицы с двумя копиями Z развивают семенники. Цветовая морфа связана с хромосомой номер 2, которая у белогорлых воробьев существует в «стандартной» версии и перестроенной версии, содержащей так называемый суперген. Птицы с супергеном в среднем более территориальны и менее склонны к родительской заботе, чем птицы без него. Белополосые птицы обычно выбирают в партнеры рыжеполосых, и наоборот.

Источник: Донна Л. Мани, Scientific American № 332, март 2025 г.

Донна Л. Мани — нейробиолог из Университета Эмори. Ее текущие исследования посвящены тому, как пол и гендер учитываются в качестве переменных в биомедицинских исследованиях.

Предыдущая статья:
Этот паук обитает в норах вымерших ленивцев.